| Ana Martin 1 | Henry Velásquez 2 | Darielis Lezcano 2 |
| https://orcid.org/0009-0007-1879-0687 | https://orcid.org/0009-0008-9112-6632 | https://orcid.org/0009-0001-2517-4459 |
| 1Universidad Autónoma de Chiriquí. Programa de Maestría en Biología |
| 2Universidad Autónoma de Chiriquí. Licenciatura en Biología |
| Autor correspondiente: ana.martin@unachi.ac.pa |
| Enviado el 26 del 11 de 2023. Aceptado el 17 de junio de 2024 |
| https://doi.org/10.59722/rcvn.v2i1.654 |
Las bromelias son plantas con hábitos epífitos y en menor cantidad se desarrollan sobre el suelo, son importantes a nivel ecológico, ya que funcionan como indicadores de perturbación del medio ambiente e intervienen en los ciclos de nutrientes e hidrológicos. También sirven de hospederos para artrópodos e invertebrados, son ornamentales y tienen importancia medicinal, por lo cual son vulnerables a la extracción por humanos. Si la germinación de estas plantas en estado silvestre es exitosa, su abundancia y distribución aumentarían. Esta revisión muestra un análisis de los principales factores que limitan la germinación de las semillas de bromelias, se presenta una descripción detallada del efecto sobre la germinación de factores climáticos como la luz, temperatura y humedad. Además de algunos factores bióticos que afectan la germinación en los que se incluyen las características que tiene la corteza del árbol hospedero, los compuestos alelopáticos que pueda producir la corteza que actúan como inhibidores de la germinación, entre otros. Debido a que las bromelias presentan requerimientos de germinación muy específicos se sugiere que futuros estudios exploren temas en la fisiología y ecología de los procesos germinativos, y así tener una información más detallada sobre los factores que afectan la germinación de estas semillas, tanto en campo como en laboratorio, para así colaborar en la conservación de estas especies.
Epifitismo, escarificación, estrés ambiental, luz, semillas, suceptibilidad, temperatura.
Bromeliads are plants with epiphytic habits and in smaller quantities they develop on the ground. They are important at an ecological level since they function as indicators of environmental disturbance and intervene in nutrient and hydrological cycles. They also serve as hosts for arthropods and invertebrates, are ornamental, and have medicinal importance, which is why they are vulnerable to extraction by humans. If the germination of these plants in the wild is successful, their abundance and distribution will increase. This review shows an analysis of the main factors that limit the germination of bromeliad seeds, a detailed description of the effect on germination of climatic factors such as light, temperature, and humidity is presented. In addition to some biotic factors that affect germination, which include the characteristics of the bark of the host tree, the allelopathic compounds that the bark can produce act as germination inhibitors, among others. Because bromeliads have very specific germination requirements, it is suggested that future studies explore topics in the physiology and ecology of germination processes, and thus have more detailed information on the factors that affect the germination of these seeds, both in the field and in the laboratory, to collaborate in the conservation of these species.
Environmental stress, epiphytism, light, scarification seeds, susceptibility, temperature.
La familia Bromeliaceae comprende tres subfamilias (Pitcairnioideae, Tillandsioideae y Bromelioideae) (Espinoza et al., 2017). En las Bromelioideae el epifitismo es más común, pero también hay formas terrestres con raíces funcionales (Benzing, 1978). En Panamá, las bromelias son uno de los principales grupos de epífitas y contribuyen considerablemente a la diversidad, intervienen en los ciclos de nutrientes y agua, y sirven de hospederos para artrópodos e invertebrados (Nadkarni et al., 2004). Las bromelias crecen en ambientes terrestres y epífitos, ocupando desde las copas hasta las ramas de los árboles en los bosques que habitan (Carvente et al., 2017), aunque la mayoría son de sombra, ciertas especies toleran altas intensidades lumínicas (Hietz y Briones, 2001). El grupo de las bromelias epífitas son uno de los más susceptibles a la fragmentación y perturbación de los bosques, debido a que dependen de sus árboles hospederos y muchos de los bosques donde ellas habitan han sido talados, reduciendo y alterando su hábitat (Holbrook, 1991; Turner et al., 1994).
Con respecto a lo anterior las epífitas han atraído especial atención por parte de botánicos, ecólogos y fisiólogos debido a su versatilidad ecológica (Croat, 1978, Laube et al., 2006; Smith et al., 1974, 1977, 1979; Zotz y Bader, 2009). Además, son atractivas en la industria hortícola (Florez y Valencia, 2007) y son importantes en la etnobotánica, donde algunas especies se utilizan como medicina tradicional, ingredientes alimenticios, narcóticos y en ceremonias religiosas (García y Peña, 1981).
El establecimiento de nuevos individuos depende de las condiciones del hábitat, la disponibilidad de propágulos (vegetativos o reproductivos), así como de los requerimientos particulares de las especies (Harper, 1977; Baskin y Baskin, 1998). En los últimos años se han realizado algunos estudios en campo sobre todo en taxonomía y distribución de bromeliáceas como los realizados en Panamá por Cáceres- González et al. (2011) contabilizando un total de 206 especies para el país. En México, Panamá y Brasil se han realizado otros estudios en temas de ecología, fenología reproductiva y conservación, estos abarcan especies de distintas subfamilias y hábitos de crecimiento (da Rosa y Ferreira, 1998; Graham y Andrade, 2004; Pinheiro y Borghetti, 2003; Pompelli, 2006; Vieira y Silveira, 2010; Zotz y Rodríguez, 2022). La germinación se considera una etapa crítica en la vida de las plantas, de ella dependen la distribución, dinámica y permanencia de las poblaciones. Esta etapa es muy sensible en las epífitas debido a que las semillas se enfrentan a factores bióticos y abióticos en el árbol hospedero para poder germinar (Silvertown y Lovett-Doust, 1993).
Existen factores de carácter fisiológicos que podrían ser determinantes para el éxito de este proceso de germinación (Benzing, 1990), y así poder elaborar planes para el manejo y conservación de las especies. Esta revisión bibliográfica proporciona un análisis detallado de los factores que influyen a nivel fisiológico en la germinación de bromelias epífitas, dividiendo el contenido en factores propios del epifitismo y germinación, bióticos y abióticos y la influencia de las propiedades físicas y químicas del hospedero.
El epifitismo se da cuando una planta pasa la mayor parte de su vida sobre otra, sin provocar daños a la misma (Benzing, 1990; Moffet, 2000), aunque el peso excesivo de las mismas puede ocasionar que las ramas del árbol hospedero se fragmenten y caigan. Con respecto a su contraparte terrícola, el epifitismo ha hecho que las plantas desarrollen adaptaciones morfológicas y anatómicas (Zotz, 2016) lo cual genera ventajas como mejor exposición a polinizadores, mayor dispersión de semillas, mayor acceso a la luz y protección contra herbívoros (Dressler, 1981).
La germinación empieza con la imbibición de la semilla, que es la etapa donde la semilla absorbe agua y se hidrata, y termina con la elongación de la radícula (Baskin y Baskin, 1998). Durante la germinación se dan procesos como la hidratación, cambios subcelulares, respiración, síntesis de macromoléculas y elongación celular para transformar el metabolismo de una semilla deshidratada en un metabolismo rápido que culmina con el crecimiento del embrión (Finch y Leubner, 2006). Hay factores que varían entre familias y entre especies en un ambiente similar (Pinheiro y Borghetti, 2003; Pompelli, 2006). En las bromelias epífitas los factores bióticos y abióticos que desencadenan la germinación son muy específicos debido al tipo de sustrato en el que se desarrollan y el tamaño pequeño de las semillas (Benzing, 1990). Algunos factores abióticos que influyen son la luz, temperatura y humedad. Dentro de los bióticos, las propiedades de los árboles como rugosidad de la corteza, orientación y grosor de los árboles donde ocurre la germinación (Benzing, 1990; Galván, 2015).
Las bromelias poseen semillas bastantes pequeñas, de 1 a 4 mm aproximadamente (Espejo et al., 2005), alargadas y con un apéndice plumoso, lo que les permite ser transportadas por el aire y anclarse en la corteza de los árboles (Benzing, 1990), como lo muestra la figura 1.
Figura 1. Semilla de Guzmania stenostachya L.B. Sm. (Bromeliaceae) adheridas a la corteza del árbol a través del apéndice plumoso.
En el embrión (figura 2) de las semillas hay presencia de polisacáridos neutros, almidón, proteínas y lípidos, en el endospermo hay gran cantidad de almidón y proteínas, y los cotiledones almacenan lípidos; al germinar no producen radícula sino una pequeña hinchazón donde se encuentra el hipocótilo, y se considera germinada en este punto. La germinación se da entre 7 a 45 días, según la especie (García et al., 2006). Como no producen radícula, todas las reservas de almidón y proteínas del endospermo se utilizan para la producción de hojas con tricomas, que son estructuras que absorben agua y sirven como escudo térmico para que las plantas no pierdan humedad del sol, y hasta que la semilla se hinche no se considera germinada. Es posible que la ausencia de radícula sea una adaptación para ayudar en la colonización del dosel, optimizando los recursos que la semilla posee para producir tejido verde (Benzing, 1990).
Figura 2. Morfología de la semilla de Tillandsia recurvata. (L.) L. (Bromeliaceae). Nota: Cotiledón (L.), embrión (Em), endospermo (En), eje del hipocotilo (H), punta de la raíz (RT), Punta del brote (ST). Fuente: (Recinas et al., 2012).
Bajo condiciones de laboratorio factores como la luz, temperatura y escarificación pueden inducir variaciones en el porcentaje de germinación de las semillas (tabla 1). En el experimento realizado por Pickens et al. (2003) se observa un 94% de semillas de Tillandsia eizii L. B. Sm. germinadas cuando las condiciones mencionadas son las adecuadas. En otro estudio In situ realizado por Winkler et al. (2005) se observó un 18.8 % de semillas de Catopsis sessiliflora (Ruiz & Pav.) Mez germinadas, en este caso las condiciones no fueron adecuadas. Bajo condiciones de laboratorio, la escarificación aumenta la germinación, ya que se hace una abrasión de la pared exterior de la semilla para permitir que el endospermo entre en contacto con el aire y el agua (Pickens et al., 2003). La escarificación es un proceso que ablanda la cubierta seminal de la semilla, para hacerla permeable sin dañar el endospermo y embrión (Padilla, 1995; Azcón y Talón, 2008; Varela y Arana 2010), de esta forma la escarificación induce la imbibición de la semilla, promoviendo una germinación rápida y uniforme (Contreras et al., 2016). El rompimiento de la testa puede ser mecánico, químico o térmico (Varela y Arana, 2010).
Tabla 1. Germinación de Bromelias en función de factores ambientales (Valencia et al. 2007).| Especie | % máx. germinación | Factores que prueban | Tipo de investigación | Referencia |
| Catopsis sessiliflora (Ruiz & Pav.) Mez | 18.8 | Luz, temperatura y estratos en el dosel. | In situ | Winkler et al., 2005 |
| Tillandsia eizii L. B. Sm. | 94 | Escarificación, luz, temperatura. | In vitro | Pickens et al., 2003 |
Potencialmente, cualquier especie de árbol puede proporcionar microambientes adecuados para la supervivencia de las bromelias epífitas, pero se ha observado que las epífitas muestran una distribución sesgada hacia algunas especies hospedadoras (Callaway et al., 2001). Dentro de las características de la corteza del árbol que influyen sobre la germinación tenemos las físicas y químicas (Benzing, 1990; Valencia-Díaz et al., 2010). En cuanto a las características físicas se pueden mencionar la textura de la corteza y el grado de descortezamiento, esta última depende de la humedad en el ambiente (Mehltreter et al., 2005). Además, si la corteza es gruesa y con grietas esta almacena mayor cantidad de humedad lo que ayuda a las semillas a germinar (Talley y Jackes, 1996). Las grietas crean un ambiente oscuro y facilitan el proceso de imbibición de la semilla en la germinación. Si la corteza se desprende lento, ayuda a la germinación de las semillas en bromelias y al establecimiento de las epífitas (López, 2002). Se ha sugerido que la corteza rugosa y sin pelar son los mejores hospedantes para estas plantas (Benzing, 1990; Galván, 2015; Callaway et al., 2002).
Dentro de las características químicas que inhiben la germinación y establecimiento de epífitas se pueden mencionar el pH, el cual puede ser ligeramente ácido, los siguientes niveles son considerados óptimos (6.0 - 6.5), para que las bromelias puedan germinar con éxito, en estos niveles la semillas reciben las condiciones ideales para su desarrollo, la producción de compuestos alelopáticos como el ácido elágico, gálico y tánico por parte del hospedero también inhiben la germinación (Talley y Jackes, 1996; Hernández-Meneses et al., 2020). En un estudio realizado en México por Díaz y colaboradores (2010) sobre la germinación de Tillandsia recurvata (L.) L. (Bromeliaceae) (en cortezas con extractos acuosos utilizando hexanos, diclorometanos, fenólicos y flavodenoides con potencial alelopático, resultando que la combinación de los mismos disminuyó la germinación de semillas de T. recurvata por su efecto químico (Valencia-Díaz et al., 2010).
Las bromelias epífitas se pueden encontrar en hábitats de vegetación costera tropical, como en manglares (Díaz, 2007; Zotz, 2005), en costas rocosas (Grant 1994; Lüttge et al., 1986; Pompelli et al. 2006) o llanura aluvial (Medina et al., 1989). En estos hábitats, las plantas pueden estar en contacto directo con el agua de mar (Gómez y Winkler, 1991) o pueden desarrollarse condiciones salinas al menos estacionalmente (Medina et al., 1989). Pitcairnia halophila L.B. Sm. (Bromeliaceae) es una especie de bromelia que se encuentra en acantilados por encima del nivel de la marea alta (Grant, 1994) y su germinación se ve afectada por el estrés salino. Esta especie ha sido encontrada en Panamá (Cáceres-González et al., 2011) en acantilados a lo largo de la costa del Pacífico y por encima de la marea alta, con exposición a la niebla salina o inundaciones locales por agua salada, por lo cual tiene el epíteto de halófila (Grant, 1994), en donde su crecimiento no cesa hasta que las concentraciones de sal del suelo superen en 50 % (Egan y Ungar, 1999). En un estudio realizado por Zotz y Rodríguez-Quiel (2022), con P. halophila, en donde se colectaron semillas y plántulas completas, se sometieron las semillas a diferentes niveles de salinidad y fueron comparadas con tres especies más del mismo género. La germinación de las semillas de P. halofila fue afectada tanto en condiciones de laboratorio como en condiciones de crecimiento naturales. El crecimiento de las plántulas fue menos afectado en comparación al de las semillas. Las plantas in situ mostraron concentraciones bajas de sal en hojas y brotes comparadas a las regadas con agua destilada, demostrando que P. halofila muestra capacidad fisiológica de tolerar niveles medios de sal, esta capacidad les permite evitar por completo el estrés salino a pesar de estar próximas al mar. Esto genera una dificultad para comprobar el estrés causado por la salinidad en el sitio de crecimiento natural. Al analizar estos resultados surge la interrogante si otras especies de bromelias con distinto hábito de crecimiento y fenología podrían presentar variaciones en cuanto a la tolerancia a los niveles de sal, por lo que se recomienda que futuros trabajos aborden este aspecto.
Conclusión
La abundancia y distribución de las bromelias epífitas muchas veces va a depender del alcance que tenga la semilla durante la dispersión, pero es preciso realizar investigaciones que evalúen la capacidad de dispersión que tienen las semillas de diferentes especies a lo largo del forofito, y comprobar cuales son los factores cruciales en la distribución y abundancia vertical de las especies.
Las semillas de bromelias epífitas presentan requerimientos específicos para germinar como la cantidad de luz disponible, humedad, temperatura. Además, las propiedades de la corteza del árbol hospedero puede llegar a ser un factor determinante para que las semillas se establezcan y puedan germinar. Otro tipo de factor que juega un papel importante en cuanto a las adaptaciones fisiológicas en bromelias es la tolerancia a la salinidad en el ambiente.
Es conveniente realizar estudios donde se profundicen los aspectos fisiológicos y ecológicos de las semillas de bromelias epifitas. Ya que estos servirán como base para futuras investigaciones de cambio climático y para el desarrollo de estrategias de protección y conservación.
Los resultados encontrados en la literatura muestran cómo la supervivencia de las bromelias epífitas puede estar amenazadas por factores abióticos debido a su susceptibilidad a las variaciones ambientales. En el futuro las epífitas podrían desaparecer de los bosques tropicales, esto afectaría los servicios ecosistémicos que recibimos de estas plantas, por lo que se hace abordar los vacíos de información sobre la ecología de este interesante grupo.
Finalmente, se hacen necesarios esfuerzos para mejorar el manejo de las áreas protegidas que aseguren la conservación de las bromelias, mediante programas de propagación in vitro y posterior establecimiento de estas plantas en campo, ya que sería beneficioso para recuperar la pérdida de diversidad en ambientes naturales.