Determinación de la prevalencia endoparasitaria y ectoparasitaria en peces de la quebrada San Cristóbal, David, Chiriquí, Panamá

Determination of endoparasitic and ectoparasitic prevalence in fish from the San Cristóbal stream, David, Chiriquí, Panama

Vásquez, Arelys1

https://orcid.org/0009-0008-7582-4924

Valdés, Sam John¹

https://orcid.org/0009-0008-9099-6302

¹Universidad Autónoma de Chiriquí

Autor correspondiente: s.johnvaldes@gmail.com

Enviado 5 de abril de 2025
Aceptado 2 de junio de 2025.

https://doi.org/10.59722/rcvn.v3i1.899

Resumen

En uno de los cuerpos de agua más contaminados de la provincia de Chiriquí, la quebrada San Cristóbal, se examinaron un total de 75 peces hospederos pertenecientes a ocho especies siendo Andinoacara coeruleopunctatus, Astyanax orstedii, Brycon behreae, Cribroheros altifrons, Gobiomorus maculatus, Pimelodella chagresi, Rhamdia guatemalensis y Roeboides bouchellei. El único hospedero en el que no se encontraron parásitos fue B. behreae esto puede deberse a la preferencia de los parásitos o al desarrollo de un sistema inmunológico fuerte. En los siete hospederos restantes se cuantificaron 11, 679 individuos parásitos de los cuales se lograron identificar a nivel de especie 290 en un total de 22 especies de pareásitos. Estas especies se ubicaron dentro de los grupos Cestoda (1), Digenea (10), Monogenea (1), Nematoda (8) y Protozoa (2). Los nematodos fueron más abundantes en A. orstedii, G. maculatus, P. chagresi y R. guatemalensis, los digéneos en A. coeruleopunctatus y A. orstedii, y los copépodos en R. bouchellei. Los individuos parásitos de cinco de los hospederos examinados (A. coeruleopunctatus, A. orstedii, C. altifrons, R. bouchellei y R. guatemalensis) se encontraron en mayor abundancia en el intestino, mientras que los de P. chagresi se encontraron más en el estómago. El único hospedero con porcentajes de prevalencia altos fue A. coeruleopunctatus, en el que se encontraron las únicas especies núcleo Crassicutis sp. y Spirurida sp5. La abundancia e intensidad media más alta fue de Copepoda sp., hospedado en R. bouchellei. Por su parte, la única correlación significativa en el trabajo fue la del peso versus número de individuos en A. coeruleopunctatus. En tanto que el mayor índice de Shannon-Weaver fue de P. chagresi y el más bajo de R. bouchellei.

Palabras clave

Hospedero, parasitología de peces, quebrada San Cristóbal, parásitos.

Abstract

In one of the most contaminated bodies of water in the province of Chiriquí, San Cristóbal creek, a total of 75 host fish from eight species were examined: Andinoacara coeruleopunctatus, Astyanax orstedii, Brycon behreae, Cribroheros altifrons, Gobiomorus maculatus, Pimelodella chagresi, Rhamdia guatemalensis, and Roeboides bouchellei. The only host in which no parasites were found was B. behreae; this may be due to the parasites preference or the development of a strong immune system. In the seven remaining hosts, 11,679 parasitic individuals were recorded, of which 290 were identified to the species level representing a total of 22 parasite species. These species were classified within the groups Cestoda (1), Digenea (10), Monogenea (1), Nematoda (8), and Protozoa (2). Nematodes were more abundant in A. orstedii, G. maculatus, P. chagresi, and R. guatemalensis; digeneans in A. coeruleopunctatus and A. orstedii; and copepods in R. bouchellei. Parasitic individuals from five of the examined hosts (A. coeruleopunctatus, A. orstedii, C. altifrons, R. bouchellei, and R. guatemalensis) were found in greater abundance in the intestine, while those from P. chagresi they were more abundant in the stomach. The only host with high prevalence percentage was A. coeruleopunctatus, in which the only core species Crassicutis sp. and Spirurida sp.5 were found. The highest mean abundance and intensity was of Copepoda sp., hosted in R. bouchellei. Finally, the only significant correlation observed in the study was between fish weight and number of parasites in A. coeruleopunctatus. The highest Shannon-Weaver diversity index was observed in P. chagresi, while the lowest was found in R. bouchellei.

Keywords

Host, Fish Parasitology, San Cristobal stream, parasites.

Introducción

Panamá posee 200 especies descritas de peces de agua dulce, el mayor número de especies en Centroamérica, ubicadas en cinco regiones biogeográficas: Bahía de Panamá, Bocas del Toro, Chagres, Chiriquí y San Blas. Esta enorme variedad de peces habita en lagos, lagunas y los 500 ríos que se encuentran en la República de Panamá (ANAM, 2010). En la región de Chiriquí se encuentran 50 especies ubicadas en los órdenes: Characiformes, Ciprinodontiformes, Gimnotiformes, Perciformes, Siluriformes y Sinbranchiformes (Bermingham et al., 2001).

En Chiriquí estas especies de peces habitan ocho cuencas hidrográficas de las 52 distribuidas en Panamá, específicamente, el río Coto y vecinos (100), río Chiriquí Viejo (102), río Escárrea (104), río Chico (106), río Chiriquí (108), río Fonseca entre río Chiriquí y río San Juan (110), ríos entre el Fonseca y el Tabasará (112), y río Tabasará (114) (Instituto de meteorología e hidrología de Panamá "IMHPA", 2021).

Estos afluentes brindan importantes aportes a las comunidades, pero tal vez uno de los más importantes es la pesca tanto comercial como de subsistencia (FAO, Food and Agriculture Organization, 2010). La pesca continental hace una contribución importante a la nutrición sobre todo en los países en desarrollo, pero varios son los factores que pueden disminuir las poblaciones de peces y por ende afectar de manera directa o indirecta la economía y salud de las personas, entre ellas la presencia de parásitos en los peces (Nehring & Walker, 1996).

Muchos parásitos de peces no provocan daños visibles en sus hospederos, pero si pueden modificar varios aspectos en su desarrollo y comportamiento. La presencia de parásitos es indicativo de ciclos que pueden involucrar varios animales (Lamothe-Argumedo, 1994). Algunos peces podrían sobrevivir aun teniendo una gran abundancia de parásitos, gracias al proceso de coevolución entre ambas especies (González-Solís, 2005). Sin embargo, cuando los parásitos son muy abundantes podrían afectar significativamente las poblaciones de sus hospederos (Lafferty & Kuris, 2009), inclusive provocar su extinción y salto hacia un hospedador más abundante (van Dijk & De Baets, 2021).

La susceptibilidad de los peces a los parásitos se explica porque pueden ser hospederos definitivos, intermediarios o pueden ser hospederos potenciales de parásitos humanos. Los seres humanos podemos infectarnos con parásitos al consumir peces crudos o mal cocidos (Lamothe-Argumedo, 1994).

Existen personas que practican la pesca y realizan diversas actividades recreativas (Caballero, 2013). La quebrada San Cristóbal es un lugar sumamente contaminado por desechos aguas residuales provenientes de la Universidad Autónoma de Chiriquí (UNACHI), el Hospital Regional Rafael Hernández y, en general, diversas organizaciones circundantes en David (Miranda, 2013).

Esta contaminación puede provocar un efecto negativo sobre la salud de los peces que habitan en este río y de esta manera contribuir a una carga parasitaria elevada. Por lo tanto, el siguiente trabajo busca determinar la prevalencia endoparasitaria y ectoparasitara en peces de la quebrada San Cristóbal y su potencial como vector de parásitos que afectan la salud humana.

Materiales y Métodos

Trabajo de campo

Se colectaron un total de 75 individuos de peces, alternando los días de pesca de acuerdo a los requerimientos de nuestra investigación. Se trató de las siguientes 8 especies de peces Andinoacara coeruleopunctatus (7 hospederos), Astyanax orstedii (16 hospederos), Brycon behreae (4 hospederos), Cribroheros altifrons (1 hospedero), Gobiomorus maculatus (6 hospederos), Pimelodella chagresi (25 hospederos), Rhamdia guatemalensis (4 hospederos) y Roeboides bouchellei (12 hospederos). Para ello se utilizaron métodos de pesca convencionales, en donde se seleccionaron debidamente el tamaño de anzuelo y la carnada apropiada siendo anzuelos de metal de calibre de 9 a 12, lira de 10 a 20 libras, plomos y flotadores de diferentes diámetros y como carnadas lombrices de tierra.

Los especímenes colectados fueron trasladados en estado vivo al laboratorio de microbiología y parasitología de la UNACHI, en un recipiente con agua del medio y se colocaron en un acuario con una bomba de oxígeno. Luego los especímenes fueron sacrificados inicialmente mediante sedación con eugenol a una concentración de 40 mg/L en el agua del medio en que se encontraban. Una vez anestesiados, se procedió a la perforación cefálica con una aguja de disección (Caspeta Mandujano et al., 2009).

Trabajo de laboratorio

Los arcos branquiales se separaron individualmente con la ayuda de tijeras y pinzas de disección, luego se colocaron en platos Petri con solución isotónica al 0.9 %, para su posterior revisión con el estereoscopio y el microscopio.

Se realizó un corte a lo largo de la línea media ventral del pez desde las aletas pectorales hasta el ano para obtener el estómago y el intestino para su debida revisión interna. Cada parásito encontrado se separó del tejido con pinceles y agujas de disección.

Los individuos de parásitos encontrados se contaron, aislaron, identificaron y se preservaron en alcohol al 70% en viales debidamente etiquetados. Los peces analizados se preservaron en alcohol al 70% para su posterior identificación (Caspeta Mandujano, 2011). Tanto hospederos y parásitos fueron documentados con una cámara digital, además se realizaron dibujos científicos para acentuar algunas características no apreciables con claridad en las fotografías digitales. Los parásitos fueron identificados hasta lo posible de acuerdo a las características apreciables utilizando las claves de Caspeta Mandujano (2011), Caspeta-Mandujano et al. (2009) e información de internet.

Análisis de los datos

Para los análisis estadísticos se utilizó la información merística de cada pez hospedero (longitud, ancho y peso). En el caso de la fauna parasitaria se tabuló con la siguiente información: estadío del parásito, número de individuos parásitos y su ubicación dentro del hospedero.

Para analizar los parámetros de infección se calculó la prevalencia en (%) (número de hospederos infestados por un parásito en particular dividido entre el total de hospederos examinados y luego multiplicado por 100), la abundancia promedio (medida aritmética del número de parásitos por hospederos analizados, considerando tanto hospederos infectados como no infectados (Wisnivesky, 2003) ), y la intensidad media (medida aritmética del número de individuos de una especie parasitaria en particular por hospedero infectado en la muestra considerada (Wisnivesky, 2003). Además, se calcularon los índices ecológicos de abundancia (número total de parásitos encontrados por hospederos), riqueza (número total de especies parásitas por hospederos) y el índice de diversidad de Shannon-Weaver (contempla la cantidad de especies presentes en el área de estudio (riqueza de especies), y la cantidad relativa de individuos de cada una de esas especies (abundancia), midiendo la biodiversidad específica), donde:

S= riqueza de especies

pi= proporción de individuos de la especie i respecto al total de individuos.

ni = número de individuos de la especie i

N= número de todos los individuos de todas las especies

Para determinar las asociaciones entre variables se relacionó la longitud y peso de los hospederos con respecto a la abundancia de parásitos y riqueza de especies parásitas mediante pruebas de regresión simple.

Resultados

Tabla 1. Medidas morfométricas de las especies de peces hospederos capturados con medias entre paréntesis.

Tabla 2. Principales grupos parasitarios encontrados por especies de pez hospedero.

Los peces de mayor longitud y peso en el estudio fueron de la especie B. behreae (tabla 1), sin embargo, ningún individuo mostró presencia de especies parasitarias. Los hospederos A. orstedii y R. bouchellei tuvieron mayor cantidad de individuos parásitos (tabla 2).

Tabla 3. Parásitos de peces identificados a nivel de género y especie y su ubicación según región anatómica examinada.

En el estudio se contabilizaron un total de 11 679 individuos parásitos (tabla 2), y solo 290 fueron identificados a nivel de género y especie, siendo un total de 22 especies (tabla 3). Muchos parásitos se encontraban en fases larvarias o inmaduras, lo cual complicó la observación de partes claves para su identificación taxonómica

Tabla 4. Parámetros de infección e índices ecológicos para cada especie de pez hospedador.

El único hospedador con especies parasitarias núcleos fue A. coeruleopunctatus (tabla 4), con una prevalencia general del 100 % y relación significativa entre el peso y el número de individuos parásitos con un 95% de confianza (figura 1).

Figura 1. Regresión lineal simple entre el peso húmedo del hospedero A. coeruleopunctatus versus el número de individuos parásitos.

Los índices de diversidad de Shannon-Weaver indican una variabilidad considerable de diversidad de parásitos en los peces hospederos estudiados (figura 2). Los hospederos de más baja diversidad fueron C. altifrons (1.49) y R. bouchellei (1.02). Por su parte, los que presentaron una diversidad media fueron A. orstedii (2.37), A. coeruleopunctatus y G. maculatus (2.83). En tanto que, los de más alta diversidad fueron P. chagresi (5.15) y R. guatemalensis (3.15). Cabe destacar que un mayor número de individuos parásitos aún no ha sido identificado.

Figura 2. Índice de Shannon-Weaver por especie hospedera. P. chagresi y R. guatemalensis presentaron la mayor diversidad parasitaria, mientras que R. bouchellei y C. altifrons mostraron los valores más bajos.

Discusión

En el contexto de esta investigación se identificaron por primera vez a nivel de género y especies a un total de 22 parásitos en 7 especies de peces de agua dulce en la quebrada San Cristóbal, superando los estudios de Guerra (2014) donde se identificaron 17 especies parásitas en el río Divalá, Valdés (2022) con 10 especies parásitas en el río David y Benítez Montoya (2020) con 5 especies parásitas en la quebrada San Cristóbal. Sin embargo, de los 11 679 individuos parásitos extraídos, en total, se lograron identificar solamente 290 individuos a nivel de especie, debido al hecho de que muchos individuos presentaron formas inmaduras. Lo anterior coincide con similares investigaciones (Castillo & Cianca, 2013).

Se reportaron algunas especies de parásitos con capacidad de parasitar a los humanos en los hospederos A. orstedii (Heterophyidae gen. sp., Contracaecum sp., E. histolytica-dispar, Uncinaria sp.), R. guatemalensis (Clinostomum sp., Taenia sp.), A. coeruleopunctatus (Contracaecum sp., Clinostomum sp. y Capillaria sp.).

Heterophyidae es una familia de parásitos de peces de agua dulce que también infectan al hombre (Ferre, 2001). En tanto, Contracecum sp. pertenece a la familia Anisakidae considerada como patógena para el hombre, aunque este último es parasitado accidentalmente cuando ingiere peces (Berenguer-Gallego, 2006). La especie C. complanatum fue reportado en humanos por Yamashita (1938) y más recientemente por Chan Woong et al. (2009). El género Capillaria tiene miembros parásitos de humanos que se hospedan en peces como Capillaria philippinensis (Ferre, 2001).

Tanto Uncinaria sp. y E. histolytica-dispar no son parásitos de peces, sino de humanos. Según Miranda (2013) la UNACHI vierte desechos sólidos a la quebrada sin ningún tipo de tratamiento, por lo tanto, los peces se convierten, probablemente, en vectores mecánicos de estos parásitos. Dentro del cuerpo del pez estos parásitos no se multiplican, ni se desarrollan solo los utilizan para llegar hasta su huésped final que es el humano (Bolek et al., 2024). Recientemente, un estudio en la quebrada San Cristóbal encontró a Strongyloides stercoralis en peces, un parásito cuyo ciclo de vida no involucra a peces (Benítez Montoya, 2020).

La única especie de pez en la que no se identificó ningún parásito fue B. behreae. Sin embargo, esto podría deberse a la escasa cantidad de ejemplares capturados. Cabe mencionar que Benítez Montoya (2020) reportó la presencia del parásito Rhabdochona sp. en las branquias de esta especie. Otras posibles explicaciones incluyen la capacidad de algunos peces para desarrollar sistemas inmunológicos más eficaces (Schmid-Hempel, 2011), así como las preferencias específicas de los parásitos por ciertos hospedadores (Marcogliese, 2002).

En A. coeruleopunctatus se observó una prevalencia muy marcada de Crassicutis sp. La razón por la que probablemente Crassicutis sp. sea el parásito de mayor prevalencia en este hospedero radica en que este género incluye especies que conforman un conjunto característico de especies que parasitan casi exclusivamente a los cíclidos que han evolucionado con los peces (Bueno et al., 2005).

No se encontraron relaciones significativas entre la talla o el peso de los hospederos y la abundancia o riqueza parasitaria en ninguna de las especies analizadas, con excepción de A. coeruleopunctatus, en la cual se observó una correlación positiva significativa entre el peso del hospedero y el número de parásitos, lo que sugiere que los individuos de mayor peso albergan una mayor carga parasitaria. Una investigación similar demostró que en Talamancaheros sieboldii no hubo correlación entre la incidencia y distribución de los helmintos con respecto al tamaño y longitud estándar de los hospederos (Castillo & Cianca, 2013). Las diferentes correlaciones también pudieron haberse afectado por el tamaño muestral y tamaño corporal del hospedero (Cortéz & Muñóz, 2008) o a otros factores como las características ambientales y los momentos de los ciclos de vida de los parásitos (Muñoz & Delorme, 2011).

Lo índices de diversidad de Shannon-Weaver variaron considerablemente, con el índice más bajo en R. bouchellei con una especie dominante (Copepoda gen. sp.), y el índice más alto en P. chagresi que no presentaba una especie parasitaria dominante. Lo anterior difiere un poco con lo reportado por Valdés (2022) donde los índices de diversidad de Shannon-Weaver fueron bajos y podría explicarse por la cantidad de hospederos capturados y los ciclos de vidas de los parásitos. Sin embargo, empleamos un muestreo al azar para capturar los peces. Esta es una de las técnicas estadísticas más usuales, basada en que todos los elementos de una población (peces) tienen las mismas oportunidades de ser escogidos. Por lo tanto, si de una población, tomamos unidades al azar, estas muestras deberán tener alguna similitud de características con las demás del resto de la población que se considera inicialmente (Palom Izquierdo, 1991).

Conclusiones

• Se identificaron 22 individuos parásitos hasta nivel de género y especie.
• Se identificaron 7 individuos parásitos que pueden afectar al hombre Ancylostomum sp., Capillaria sp., Clinostomum sp., Contracaecum sp. tipo 2, Entamoeba histolytica, Heterophyidae gen. sp. y Taenia sp.
• Los parásitos de los hospederos A. coeruleopunctatus, A. orstedii, C. altifrons, R. guatemalensis y R. bouchellei prefieren como hábitat el intestino. En tanto que, los parásitos de P. chagresi prefieren el estómago y los de G. maculatus prefieren branquias
• Todos los hospederos, a excepción de A. coeruleopunctatus presentaron prevalencias bajas. Sólo A. coeruleopunctatus presentó una prevalencia general del 100%.
• El único hospedero que presentó especies núcleos y secundarias fue A. coeruleopunctatus. Todos los demás hospederos presentaron especies raras o satélites.
• El hospedero B. behreae no presentó parásitos en ninguno de los órganos analizados.
• Sólo existe correlación significativa positiva entre el peso y número de individuos parásitos de A. coeruleopunctatus.
• El índice de Shannon-Weaver más alto fue de P. chagresi. El más bajo fue de R. bouchellei.

Agradecimientos

Agradecemos la colaboración de los profesores Rogelio Santanach, Alexander Serrano y Eliecer del Cid los cuáles siempre brindaron gran parte de su tiempo y conocimiento para la culminación de este trabajo.

Este trabajo contó con la colaboración de asistentes de campo en las giras de pesca: Calixto Quiel, Kenneth Barrera, Wilmer Caballero, Jonathan Martínez, Ana Patricia, Kevin Camarena, Steve González, Zabdy Samudio, Irving Franco, Sonia Cianca, Katherine Castillo, Yuliani Sánchez, Yuriani Cozzarelli, Roberto Pineda, Ligia Santamaría, Yuseff Aguirre, Leila Caballero.

Finalmente, se agradece al investigador del Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales, Rigoberto González quién colaboró en la identificación de los peces.

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